Театр входит в десятку старейших театров кукол России. Первый кукольный спектакль в Рыбинске был поставлен 8 января 1933 года. Эта дата официально считается датой основания театра.
В декабре 1932 года в газете “Рыбинская правда” появилось объявление о создании кукольного театра в городе. Театр искал артистов-кукловодов и формировал свой творческий состав из участников художественной самодеятельности города. Зинаида Николаевна Демидова стала инициатором создания театра, который получил название “Петрушка”. Первоначальный коллектив состоял из 11 человек.
Начиная с 1935 года, театр активно начал гастролировать по всей стране. В 1937 году он успешно принял участие во Всесоюзном смотре театров кукол, который проходил в Москве. Из двадцати двух участников смотра рыбинцы заняли второе место, представив на суд зрителей спектакли “Граница” и “Сказка о рыбаке и рыбке”.
Даже во время Великой Отечественной войны театр продолжал свою работу, выступая в детских учреждениях и заводских цехах.
В 1947 году театр получил собственное здание на проспекте Ленина, где он успешно проработал до 2002 года.
В 2008 году театр кукол был открыт в здании бывшего клуба железнодорожников, с новым директором Еленой Ивановой и главным режиссером Александром Быковым.